Lémur de cola anillada
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Lémur de cola anillada (Lemur catta). Especie de primate estrepsirrino de la familia Lemuridae. Se le conoce localmente como hira o maky (maki en francés), y habita en los bosques de ribera y matorral espinoso de las regiones del sur de la isla. Es un animal omnívoro y el más terrestre de los lémures; de comportamiento diurno, se mantiene activo exclusivamente durante las horas con luz del día.
Es una especie altamente social, vive en grupos de hasta treinta individuos, y en estos grupos se manifiesta un dominio social de las hembras, comportamiento común entre los lémures. Para conservar el calor y reforzar los vínculos sociales, los grupos se acurrucan juntos, formando una «bola de lémures»; les gusta tomar el Sol, sentándose erguidos con la parte ventral, de piel blanca y más delgada, hacia el Sol.
Al igual que otros lémures, el sentido del olfato es particularmente importante para ellos, y marca su territorio con sus glándulas odoríferas. Los machos tienen un comportamiento único de marcaje oloroso denominado «marcado de espolón» (spur marking, en inglés), y participan en una especie de «luchas apestosas» frotándose la cola con sus glándulas de olor de las muñecas, y luego azotándola hacia los machos oponentes.
Es uno de los primates más vocales, y utiliza numerosas vocalizaciones, como llamadas de cohesión de grupo y de alarma. Se ha demostrado experimentalmente que estos lémures, a pesar de no contar con un cerebro de gran tamaño (en comparación con los primates simiformes), pueden organizar secuencias, comprender operaciones aritméticas básicas y seleccionar preferentemente instrumentos basándose en sus propiedades funcionales.
Aunque está clasificado como especie casi amenazada en la Lista Roja de la UICN, y está amenazado por la destrucción de su hábitat, se reproduce fácilmente en cautividad y es el lémur con mayor población en zoológicos a nivel mundial, con unos 2000 individuos. Vive generalmente entre 16 y 19 años en la naturaleza y unos 27 años en cautividad.
Sumario
Etimología
El nombre del género, Lemur, fue asignado por Linneo, el fundador de la nomenclatura binomial moderna, para describir inicialmente a tres especies, pero pronto fue asociado a todos los primates endémicos de Madagascar. El nombre proviene del latín lemures, espectros o espíritus de la muerte conocidos como larvae o lemures en la Antigua Roma. Linneo estaba familiarizado con los trabajos históricos de Virgilio y Ovidio y sus referencias a la Lemuralia o festival de Lemuria, durante el cual los espectros conocidos como lemures eran exorcizados.
Como una analogía con estos fantasmas de la mitología romana, creó el término Lemur para incluir a estos primates prosimios por los hábitos nocturnos y el aspecto fantasmal de lémures y loris, así como sus movimientos silenciosos por la noche, sus también fantasmales ojos reflectantes y sus gritos. También es posible que los pobladores malgaches le contaran algunas leyendas que hablan de los lémures como las almas de sus antepasados. El nombre de especie, catta, fue debido al aspecto felino del lémur de cola anillada, y porque su vocalización ronroneante es similar a la del gato doméstico (cat, en idioma inglés).
Historia evolutiva y Taxonomía
Todos los fósiles mamíferos de Madagascar datan de tiempos recientes, por lo que poco se sabe sobre la historia evolutiva del lémur de cola anillada y del resto de clado de lémures, que comprende toda la población de primates endémicos de la isla. Sin embargo, pruebas cromosómicas y moleculares indican que los lémures están más estrechamente relacionados entre ellos que con otros primates estrepsirrinos.
Se cree que esta situación sólo podía explicarse por acontecimientos de dispersión oceánica o rafting (dispersión biológica a través de balsas de vegetación) esporádicos hace entre 50 y 80 Ma. a radiación evolutiva y la especiación posteriores crearon la diversidad de lémures malgaches que podemos ver en la actualidad.
Según el análisis de secuencia de aminoácidos, la división de la familia Lemuridae se sitúa hace 26,1 ±3,3 Ma, mientras que las secuencias ARNr de genoma mitocondrial sitúan la escisión en 24,9 ±3,6 Ma. Los lémures rufos fueron el primer género en separarse (más basal) en la familia, un punto de vista que se sostiene además en el análisis de secuenciación de ADN y cariotipos. Además, los datos moleculares sugieren una profunda divergencia genética y relación de grupos hermanos entre los lémures marrones o verdaderos (género Eulemur) y los restantes tres géneros: Lemur, Hapalemur y Prolemur. Se cree que el lémur de cola anillada es más afín a los lémures del bambú de los géneros Hapalemur y Prolemur que a los otros dos géneros de su familia, lo que se respalda además en comparaciones de características de su comunicación, cromosomas, genética y varios rasgos morfológicos, como las semejanzas de sus glándulas odoríferas de marcado territorial.
Sin embargo, otros datos acerca de la inmunología y otros rasgos morfológicos no apoyan esta relación de cercanía. Por ejemplo, Hapalemur y Prolemur tienen hocicos cortos, mientras el lémur de cola anillada y el resto de lemúridos tienen hocicos largos. Sin embargo, las diferencias en la relación entre la órbita (cuenca del ojo) y el hocico sugieren que el lémur de cola anillada y los lémures verdaderos desarrollaron sus caras alargadas de forma independiente.
La relación entre el lémur de cola anillada y los lémures del bambú (tanto Hapalemur como Prolemur) es la menos comprendida. El análisis molecular sugiere que los lémures del bambú divergieron del lémur de cola anillada, haciendo el grupo monofilético y apoyando la actual taxonomía de tres géneros, o que el lémur de cola anillada forma parte de los lémures del bambú.
El cariotipo del lémur de cola anillada tiene 56 cromosomas, de los cuales cuatro son metacéntricos (brazos de longitud casi idéntica), cuatro son submetacéntricos (brazos de longitud desigual) y 46 son acrocéntricos (el brazo corto es apenas visible). El cromosoma X es metacéntrico y el cromosoma Y es acrocéntrico.
Anatomía y fisiología
Es un lémur relativamente grande; su peso medio es de 2,2 kg, y su longitud corporal desde la cabeza varía entre 39 y 46 cm, con una cola de entre 56 y 63 cm, lo que hace una longitud total de entre 95 y 110 cm. La longitud de sus patas traseras es de entre 102 y 113 mm, la de sus orejas es de 40-48 mm y la longitud de su cráneo es de entre 78 y 88 mm.
Tiene una estructura esbelta y cara estrecha, con un hocico parecido al de un zorro. La larga y tupida cola, su característica más distintiva, tiene unos 12-13 anillos formados por unas franjas transversales alternas blancas y negras, que siempre terminan en una punta negra. El número total de anillos prácticamente coincide con el número aproximado de vértebras caudales (~25). Su cola es más larga que su cuerpo, y no es prensil, la utiliza como ayuda para el equilibrio, y para la comunicación y la cohesión de grupo.
Su pelaje es tan denso que puede obstruir rasuradoras eléctricas. La zona ventral y la garganta son de color blanco o crema y la dorsal (espalda) varía del gris al marrón rosado, a veces con una mancha pigal marrón alrededor de la zona de la cola, donde el pelaje varía del gris pálido al marrón grisáceo. La coloración dorsal es ligeramente más oscura alrededor del cuello y la coronilla. El pelo en la garganta, mejillas y orejas es blanco o grisáceo y menos denso, lo que permite apreciar su piel oscura.
El hocico es gris oscuro y la nariz negra, y los ojos están bordeados por manchas triangulares negras. Las vibrisas faciales son largas y situadas encima de los labios (mistacales), en las mejillas (genales) y en las cejas (superciliares). También se pueden encontrar vibrisas ligeramente por encima de la muñeca, en la parte posterior del antebrazo. Las orejas son relativamente grandes en comparación con otros lémures y están cubiertas de pelo, con solo algunos pequeños penachos, si es que tiene alguno. Aunque se pueden ver pequeñas variaciones faciales entre individuos, no hay ninguna diferencia apreciable entre sexos.
A diferencia de la mayor parte de primates diurnos, pero al igual que todos los estrepsirrinos, el lémur de cola anillada tiene tapetum lucidum, capa reflexiva detrás de la retina del ojo, que realza la visión nocturna. El tapetum es muy visible en esta especie porque la pigmentación del fondo de ojo, que está presente en pero varía entre todos los lémures, es muy granulado. También cuentan con una fóvea rudimentaria en la retina. Otra característica compartida con los demás primates estrepsirrinos es el rinario, una nariz húmeda, desnuda y glandular sustentada por la mandíbula superior y que sobresale más allá de la barbilla. El rinario continúa hacia abajo, y divide el labio superior, que está unido al premaxilar, impidiendo sobresalir al labio, lo que obliga al lémur a beber a lengüetadas en lugar de succionar.
Su piel es de color gris oscuro o negro, incluso en los lugares donde el pelaje es blanco. Está expuesta en la nariz, palmas de las manos, plantas de los pies, párpados, labios y genitales. La piel es lisa, pero la textura curtida de las manos y los pies facilita el desplazamiento por tierra. El ano, situado en la unión de la cola, queda cubierto cuando baja la cola.
El área circumanal (alrededor del ano) y el periné están cubiertos de pelo. En los machos el escroto está desprovisto de piel, cubierto de pequeñas espinas córneas, y los dos sacos escrotales están divididos. El pene es de forma casi cilíndrica y está cubierto de pequeñas espinas, y tiene dos pares de espinas más grandes a ambos lados. Los machos tienen un báculo (hueso peneano) relativamente pequeño en proporción a su tamaño corporal. El escroto, el pene y el prepucio están generalmente cubiertos de una secreción fétida. Las hembras tienen un clítoris grueso y alargado que sobresale de los labios de la vulva. La abertura de la uretra está más cercana al clítoris que a la vagina, formando un "extremo de goteo".
Las hembras tienen dos pares de glándulas mamarias (cuatro pezones), pero sólo un par es funcional. El par anterior (el más cercano a la cabeza) está muy cerca de la axila. Tanto los machos como las hembras cuentan con glándulas odoríferas desprovistas de pelo; ambos géneros tienen glándulas antebraquiales pequeñas y oscuras, de 1 cm de longitud, situadas en la parte interior del antebrazo, a unos 25 cm de la unión de la muñeca, rasgo que comparten los géneros Lemur y Hapalemur. La glándula es suave y comprimible, surcada por finas líneas dermales (como huellas digitales), y está conectada con la palma por una fina franja, de 2 mm de alto, desprovista de pelo.
Sin embargo, sólo el macho tiene un espolón córneo que recubre esta glándula odorífera, y que se desarrolla con la edad por la acumulación de secreciones de una glándula subyacente que puede unirse a la piel por no menos de mil conductos minúsculos. Los machos también tienen glándulas braquiales en la superficie axilar de sus hombros (cerca de la axila); la glándula braquial es de mayor tamaño que la antebraquial, está cubierta de pelos cortos a su alrededor, y tiene un orificio desnudo en forma de media luna cerca del centro. Secreta una sustancia marrón y pegajosa de olor desagradable. Las hembras o bien carecen por completo de glándula braquial, o está muy poco desarrollada. Ambos géneros también tienen glándulas apocrina y sebácea en la región genital o perianal, y que están cubiertas de piel.
Sus dedos son delgados, acolchados, prácticamente sin piel suplementaria entre ellos, semidiestros, con uñas de los pies planas, similares a las de los humanos. El pulgar es corto y bastante separado de los otros dedos. A pesar de estar situado en un ángulo recto con la palma, el pulgar no es oponible ya que la unión es fija. Como en todos los estrepsirrinos, la mano es ectaxónica (el eje pasa por el cuarto dedo) más que mesaxónica (cuando el eje pasa por el tercer dedo) como en el caso de monos y primates hominoideos.
El cuarto dedo es el más largo, y sólo ligeramente más largo que el segundo, y el quinto dedo sólo un poco más largo que el segundo. Las palmas son largas y curtidas, y, como otros primates, tienen protuberancias dermales para mejorar el agarre. Los pies son semidigitígrados y más especializados que las manos. El dedo gordo pie es oponible y más pequeño que el de otros lémures, que son más arbóreos. El segundo dedo del pie es corto, tiene una pequeña almohadilla terminal, y una garra de aseo especializada para el acicalado, para hurgar o rastrillar la piel que no alcanza con la boca. La garra de aseo es un rasgo común entre casi todos los primates prosimios. A diferencia de otros lémures, el talón del lémur de cola anillada no está cubierto de piel.
Como otros lémures, el lémur de cola anillada tiene una uña similar a una garra (garra de aseo) en el segundo dedo del pie (izquierda) y protuberancias dermales en las manos para mejorar el agarre (centro). A diferencia de otros lémures, carece de pelo en el talón (derecha).
Dentición
El lémur de cola anillada tiene una dentición de, lo que significa que a cada lado de la mandíbula tiene dos incisivos, un canino, tres premolares y tres molares. Su dentición decidua es . Los dientes permanentes erupcionan en el siguiente orden: m 1/1 (primeros molares), i 2/2 (primeros incisivos), i 3/3 (segundos incisivos), C1 (caninos superiores), m 2/2 (segundos molares), c1 (caninos inferiores), m 3/3 (terceros molares), p 4/4 (terceros premolares), p 3/3 (segundos premolares), p 2/2 (primeros premolares).
Sus incisivos inferiores (i1 e i2) son largos, estrechos, procumbentes (hacia adelante) y alineados y espaciados con precisión; junto con sus caninos inferiores (c1) incisiformes (similares a incisivos), que son ligeramente más grandes y también procumbentes, forman una estructura denominada peine dental, un rasgo único propio de casi todos los primates estrepsirrinos, y que utilizan para el acicalamiento oral, que implica lamer y cepillarse con los dientes; también puede utilizarse para arrancar pequeñas frutas, quitando hojas del tallo mientras comen, y posiblemente para raspar la corteza de los árboles para obtener savia y goma. Mantienen el peine dental limpio utilizando un órgano sublingual delgado, llano y fibroso que cubre gran parte de la base de la lengua. El primer premolar inferior (p2) después del peine dental tiene forma de canino (caniniforme) y ocluye el colmillo superior, haciendo el papel del canino inferior incisiforme. También hay un hueco (diastema) entre los segundos y terceros premolares (p2 y p3).
Los incisivos superiores son pequeños, con los primeros (I1) muy separados el uno del otro, muy cerca de los segundos incisivos (I2). Ambos están comprimidos entre la mejilla y la lengua (bucolingualmente). Los colmillos superiores (C1) son largos, con una base amplia, y curvados hacia abajo y hacia atrás (recurvados). Los colmillos superiores presentan un leve dimorfismo sexual, ya que los machos los tienen ligeramente más grandes que las hembras; ambos sexos los utilizan en las luchas. Hay una pequeña diastema entre el colmillo superior y el primer premolar (P2), que es más pequeño y más caniniforme que los otros premolares.
Ecología
El lémur de cola anillada es diurno y semiterrestre. Pasa un 33% de su tiempo en tierra, lo que lo convierte en el más terrestre de todos los lémures. Aun así es considerablemente arbóreo, y pasa el 23% de su tiempo en la zona intermedia de la canopea, el 25% en el dosel de nivel superior, el 6% en la capa emergente y el 13% en pequeños arbustos. Los viajes en grupo son un 70% terrestres.
El tamaño de los grupos, su área de acción y la densidad de población varía en función de la región y de la disponibilidad de comida. Los grupos por lo general están compuestos por entre seis y veinticinco individuos, aunque se han registrado grupos con más de treinta, aunque la media es de trece a quince individuos. Su ámbito territorial o área de acción varía entre 6 y 35 hectáreas. Los grupos pueden mantener un territorio, pero es habitual la superposición de territorios.
Cuando se producen encuentros en la naturaleza, generalmente son agonistas (hostiles). Un grupo ocupará por lo general la misma zona de su territorio durante tres o cuatro días antes de trasladarse; cuando se desplaza, la distancia media de los viajes es de un kilómetro. La densidad de población se extiende desde los 100 individuos por kilómetro cuadrado en los bosques secos hasta 250-600 individuos por kilómetro cuadrado en bosques de galería y secundarios.
El lémur de cola anillada tiene depredadores tanto nativos como introducidos. Entre los depredadores nativos se encuentran el fosa (Cryptoprocta ferox), el aguilucho malgache (Polyboroides radiatus), el buitre de Madagascar (Buteo brachypterus) y la boa de tierra de Madagascar (Boa madagascariensis). Entre los introducidos se incluyen la civeta enana (Viverricula indica), el gato doméstico y el perro doméstico.
Hábitat
Endémico del sur y sudoeste de Madagascar, el lémur de cola anillada se distribuye por zonas montañosas junto con otros lémures. Vive en bosques caducifolios, matorral seco, bosques húmedos montanos y bosques en galería o de ribera. Beneficia en gran medida los bosques de ribera, pero en la actualidad estas zonas boscosas han sido taladas en la mayor parte de la isla para conseguir zonas de pasto para el ganado. Dependiendo de la zona, las temperaturas dentro de su área de distribución pueden variar desde los -12 °C del macizo de Andringitra a los 48 °C de los bosques espinosos de la Reserva Especial de Beza Mahafaly.
Su distribución oriental llega hasta Tôlanaro, tierra adentro hacia las montañas del Parque Nacional de Andringitra en la meseta sudoriental malgache, entre los bosques espinosos de la zona sur de la isla, y hacia el norte a lo largo de la costa oeste hasta la ciudad de Belo sur Mer. Históricamente, el límite norte de su área de distribución occidental se extendía hasta el río Morondava, cerca de la ciudad de Morondava. Todavía puede vérsele en el Parque Nacional de Kirindy Mitea, justo al sur de Morondava, aunque con densidades muy bajas, y ya no se encuentra en la reserva forestal de Kirindy, al norte de Morondava. Su distribución a lo largo del resto de área de distribución es puntual y muy irregular, con densidades de población muy variables.
Puede encontrársele fácilmente en cinco parques nacionales de Madagascar: Parque Nacional de Andohahela, Parque Nacional de Andringitra, Parque Nacional Isalo, Parque Nacional de Tsimanampetsotse y Parque Nacional de Zombitse Vohibasia. También puede verse en las reservas especiales de Beza Mahafaly, Kalambatritra y del Pico de Ivohibe, así como en Amboasary Sud, la Reserva Privada Berenty, la Reserva Comunal de Anja y, en menor medida, en el Parque Nacional de Kirindy Mitea.
Los bosques sin protección de los que hay informes de su presencia incluyen Ankoba, Ankodida, Anjatsikolo, Anbatotsilongolongo, Bereny, Mahazoarivo, Masiabiby y Mikea.Dentro de las regiones protegidas donde hay constancia de que habita, el lémur de cola anillada es simpátrico (comparte su ámbito territorial o área de acción) con no menos de veinticuatro especies de lémur, que cubren todos los géneros vivos excepto Allocebus, Indri y Varecia. Históricamente, la especie solía ser simpátrica con el críticamente amenazado lémur rufo blanco y negro del sur (Varecia variegata editorum), que se encontraba en su día en el Parque Nacional de Andringitra; sin embargo, no hay registro de ninguna observación de estos lémures rufos en años recientes.
En Madagascar occidental se ha estudiado conjuntamente al lémur de frente roja y al lémur de cola anillada, y se ha observado poca interacción entre las dos especies. Aunque las dietas de ambos lémures se superponen, se alimentan en distinta proporción y el lémur de cola anillada tiene una dieta más variada y pasa más tiempo en tierra.
Dieta
Es un primate omnívoro oportunista, aunque su dieta está formada fundamentalmente por frutas y hojas, en especial las del tamarindo (Tamarindus indica), conocido localmente como kily. Cuando está disponible, el tamarindo conforma el 50% de su dieta, sobre todo durante la temporada seca invernal. Se alimenta de no menos de tres docenas de especies de plantas diferentes, y su dieta incluye flores, hierbas, corteza y savia. Ha sido observado comiendo madera en descomposición, tierra, telarañas, larvas de insecto, artrópodos (arañas, orugas, cigarras y saltamontes) y pequeños vertebrados (aves y camaleones). Durante la temporada seca se vuelve más oportunista.
Organización social
Los grupos de lémures de cola anillada están clasificados como «grupos multimachos», [N 7] y donde el núcleo dominante es de estructura matrilineal. Como en el caso de la mayor parte de lémures, las hembras dominan socialmente a los machos en todas las situaciones, incluso en la prioridad a la hora de alimentarse. El dominio se hace valer embistiendo, persiguiendo, abofeteando, agarrando y mordiendo. Las hembras jóvenes no siempre heredan el rango de su madre y los machos jóvenes abandonan el grupo entre los tres y los cinco años de edad.
Ambos sexos tienen jerarquías de dominio separadas; las hembras tienen una jerarquía definida mientras que la de los machos está asociada a su edad. Cada grupo tiene entre uno y tres machos adultos dominantes que se relacionan con las hembras en mayor medida que los demás machos y encabezan las marchas del grupo junto a las hembras dominantes. Los machos transferidos recientemente, los machos viejos o los jóvenes que todavía no han abandonado su grupo natal son por lo general los de menor rango, permanecen en la periferia del grupo y tienden a ser marginados de la actividad grupal.
En el caso de los machos, los cambios de estructura social pueden ser estacionales. Durante el período de seis meses entre diciembre y mayo algunos machos se trasladan entre grupos; los machos establecidos se cambian cada 3,5 años, aunque los jóvenes pueden trasladarse cada 1,4 años. La disgregación de grupos ocurre cuando se hacen demasiado grandes y los recursos escasean.
Por las mañanas, el lémur de cola anillada toma el Sol para calentarse. Se pone sentado de cara al Sol en una postura que se ha descrito con frecuencia como una especie de «adoración» o de posición de loto. Sin embargo, los lémures se sientan con las piernas extendidas, no con las piernas cruzadas, y a menudo se apoyan en ramas cercanas. Esta costumbre de tomar el Sol a menudo es una actividad de grupo, en particular durante las mañanas frías. Por la noche, los grupos se dividen en pequeñas agrupaciones de durmientes que se acurrucan muy juntos para mantenerse calientes. Un grupo de lémures de cola anillada acurrucados se conoce como «bola de lémures» (lemur ball).
A pesar de ser un animal cuadrúpedo estos lémures pueden levantarse y balancearse sobre sus patas traseras, por lo general para demostraciones agresivas. Cuando se ven amenazados pueden dar un salto en el aire y abalanzarse hacia adelante con sus cortas uñas y agudos caninos superiores en un comportamiento denominado «enfrentamientos de salto» (jump fighting). Este comportamiento es muy raro fuera de la temporada de cría, cuando las relaciones tensas son habituales y la competencia para conseguir compañeros es intensa. Entre otros comportamientos agresivos están la «mirada fija amenazante» (threat-stare), utilizada para intimidar o para iniciar una lucha, y un gesto sumiso conocido como «labios hacia adentro» (pulled-back lips).
Ocasionalmente se producen disputas fronterizas con grupos rivales, y es responsabilidad de la hembra dominante defender el territorio del grupo. En estos enfrentamientos los rivales utilizarán diversas actitudes agonistas, como la mirada fija, amagos de embestida y ocasionalmente agresión física, y concluyen cuando los miembros del grupo se retiran hacia el centro del territorio.
Comunicación olfativa
La comunicación olfativa es de una importancia crítica para los prosimios como el lémur de cola anillada. Machos y hembras realizan un marcado territorial tanto superficies verticales como horizontales en las áreas de superposición de territorios utilizando sus glándulas odoríferas anogenitales. Para realizar el marcado en superficies verticales se colocará haciendo el pino (cabeza abajo), agarrando el punto más alto con los pies mientras aplica su olor.
El uso del marcado territorial varía con la edad, el sexo y el estatus. Los machos utilizan sus glándulas braquiales y antebraquiales (brazo y antebrazo) para demarcar territorios y mantener la jerarquía de dominio intergrupos, y utilizan el espolón espinoso que reviste la glándula antebraquial de sus muñecas raspando los troncos y las ramas de los árboles para dejar surcos untados con su olor. Este comportamiento se conoce como «marcado de espolón» (spur-marking).
En demostraciones agresivas, los machos se involucran en un comportamiento de demostración social llamado «lucha apestosa» (stink fighting), que implica impregnar sus colas con secreciones de las glándulas odoríferas braquiales y antebraquiales y después agitarlas ante sus rivales. Durante la época de celo, los machos agitan sus colas impregnadas de olor ante las hembras como una forma de propuesta sexual, lo que generalmente tiene como resultado que la hembra le propine un manotazo o le muerda y que se emitan vocalizaciones subordinadas por parte del macho aspirante.
También se ha comprobado que estos lémures utilizan el marcado con orina. Desde el punto de vista de comportamiento hay diferencia entre la micción regular, con la cola ligeramente levantada y emitiendo un chorro, y el comportamiento de marcado con orina, con la cola levantada en señal de demostración y utilizando sólo unas gotas de orina. Este comportamiento es utilizado típicamente por las hembras para marcar el territorio, y se ha observado principalmente en los bordes del territorio del grupo y en áreas que frecuentan otros grupos. El marcado de orina también es más frecuente durante la época de celo, y puede que desempeñe algún papel en la comunicación reproductiva entre grupos.
Comunicación auditiva
El lémur de cola anillada es uno de los primates más vocales, y cuenta con un complejo repertorio de distintivas vocalizaciones que utiliza para mantener la cohesión grupal durante la búsqueda de alimentos y para alertar a los miembros del grupo de la presencia de un predador. Las llamadas pueden ser simples o complejas; un ejemplo de llamada simple es el ronroneo (oír ??/i), que expresa alegría, y una llamada compleja sería la secuencia de chasquidos, serie de chasquidos con la boca cerrada, serie de chasquidos con la boca abierta y aullidos agudos (oír ??/i) utilizado durante el ataque de predadores. Algunas llamadas tienen variantes y experimentan transiciones entre variantes, como el grito infantil (llamada de angustia) que hace una transición de una variante a otra (oír ??/i).[45]
Las vocalizaciones más habituales son el gemido (oír ??/i) para cohesión de grupo en contextos de alerta de baja a moderada, el gemido alto temprano (oír ??/i) que indica un nivel de alerta de un nivel moderado a alto de un visitante o como cohesión de grupo, y los chasquidos (oír ??/i) un «indicador de posición» de alerta menor que llama la atención hacia un visitante.
Ciclo vital
El lémur de cola anillada es una especie poligínica, aunque el macho dominante por lo general se reproduce con más hembras que otros machos del grupo. Los enfrentamientos son más comunes durante la época de cría. Una hembra receptiva puede iniciar el apareamiento ofreciendo su trasero, levantando la cola y mirando al macho deseado por encima del hombro. Los machos pueden inspeccionar los genitales de la hembra para determinar si son receptivas. Las hembras por lo general se aparean dentro de su grupo, pero pueden buscar machos externos.
La época de reproducción va desde mediados de abril a mediados de mayo. El estro dura entre cuatro y seis horas, y las hembras copulan con múltiples machos durante este período. Dentro de un grupo, las hembras escalonan su receptividad de modo que cada hembra se ofrece en un día diferente durante la época de cría, reduciendo la competencia por la atención masculina.
La gestación dura aproximadamente 135 días, y el parto se produce en septiembre o, ocasionalmente, en octubre; en estado silvestre lo habitual es que es que paran una única cría, aunque se dan casos de partos dobles. Las crías tienen un peso al nacer de 70 g y son transportadas por la madre ventralmente (en el pecho) durante una o dos semanas, y con posterioridad las llevan dorsalmente (en la espalda).
Los lémures jóvenes comienzan a ingerir comida sólida a los dos meses de edad y son totalmente destetados a los cinco meses. Alcanzan la madurez sexual entre los 2,5 y 3 años. La participación de los machos en la crianza infantil es limitada, aunque puede verse a todo el grupo, sin tener en cuenta edad o sexo, cuidando a los jóvenes, y se ha descrito la crianza o cuidado aloparental (asistencia por parte de individuos distintos de los progenitores en el cuidado de la prole, bien de forma individual o por parte del grupo) en estos lémures.
Ocasionalmente se dan casos de secuestro infantil por parte de las hembras y de infanticidio por los machos. Debido a las duras condiciones ambientales, la depredación y los accidentes (como las caídas), la mortalidad infantil puede llegar hasta el 50% durante el primer año de vida y solamente el 30% puede alcanzar la edad adulta.
El lémur de cola anillada más longevo en la naturaleza del que se tiene constancia fue una hembra de la Reserva de Berenty, que alcanzó los veinte años de edad. En la naturaleza, las hembras raramente viven más allá de los dieciséis años, mientras que, debido a su estructura social, se desconoce la esperanza de vida de los machos. El macho más longevo del que se ha informado alcanzó los quince años de edad. La mayor edad descrita para estos lémures en cautividad es de veintisiete.
