Viroides en la citricultura

Viroides en la citricultura, Exocortis (CEVd) y Cachexia (CCaVd) Clasificación: Los viroides son los agentes fitopatógenos más pequeños y simples. Región de origen: Se encuentran diseminadas en todas las regiones citrícolas del mundo. Forma de propagación: Estos patógenos se replican autónomamente en las células susceptibles.

Viroides en la citricultura. Entre las enfermedades que ocasionan serios daños a la citricultura, ocupan un lugar de consideración aquellas causadas por virus, viroides, micoplasmas y agentes similares, denominadas genéricamente “virosis”, las que han sido la causa de disminuciones en las cosechas, afectaciones en la calidad de los frutos y muerte de millones de árboles en todo el mundo por muchos años.

Características más importantes

Los viroides son los agentes fitopatógenos más pequeños y simples descritos hasta el momento, compuestos de una sola molécula de ácido ribonucleico (RNA) circular de bajo peso molecular (1.1-1.3 x 105 Da), cuyo tamaño oscila entre 246 y 375 nucleótidos, carecen de envoltura proteica y no tienen actividad RNA mensajero (RNAm) detectable.

Son muy diferentes en sus propiedades a los virus, bacterias o cualquier otro organismo patógeno, ya que el RNA no se encuentra dentro de una cubierta proteica ni estructura geométrica regular como sucede en el caso de los virus y su tamaño es mucho menor al del ácido nucleico de éstos; por esta razón las técnicas empleadas para aislar y purificar virus no se han aplicado a los viroides.

Estos patógenos se replican autónomamente en las células susceptibles, causando más de 15 enfermedades a cultivos de importancia agrícola como son los cítricos(Citrus sp), uva (Vitis vinifera L), aguacate (Persea americana M), papa (Solanum tuberosum L), cocotero (Cocus nucífera L) y plantas hornamentales, entre otros. En un inicio eran atribuidas a virus, pero desde comienzos de la década de los años 70, salieron a la luz estos pequeños agentes patogénicos.

Un aspecto común de las enfermedades producidas por viroides es que: a) muestran la mayor severidad de los síntomas a temperaturas elevadas; b) resisten altas temperaturas; c) se transmiten por las herramientas de corte y d) se recuperan plantas libres del patógeno por técnicas de cultivo in vitro como el microinjerto de ápices caulinares.

Enfermedades que ocasionan

En el caso específico de los cítricos, hay dos enfermedades ocasionadas por estos agentes, Exocortis (CEVd) y Cachexia CCaVd) que forman un complejo cuyas características, propiedades físicas y biológicas se detallan en la Tabla 1.

Tabla 1: Complejo de viroides y sus características fundamentales.

Grupo	Viroide	Bases	Reacc. Hibrid.	Transmisión y síntomas en:
				Cidro	Pepino	Crisan.	Gynura
CEV	CEV	371	CEV	++++	+	++++	++++
I	CVd-Ia	340	CVd-Ib	++	-	-	-
	CVd-Ib	330	++	-	-	-
II	CVd-IIa	302	CVd-II	+	++	++	-
	CVd-IIb	299	+	++	++	-
	CVd-IIc	297	+	++	++	-
III	CVd-IIIa	292	CVd-IIIb	+++	-	-	-
	CVd-IIIb	290	+++	-	-	-
	CVd-IIIc	285	+++	-	-	-
	CVd-IIId	280	+++	-	-	-
IV	CVd-IV	275	CVd-IV	+++	+	-	-

Leyenda

• - Sin síntomas
• + Leve,
• ++ Moderados
• +++ Severos
• ++++ Muy Severos
• Viroides causantes de la enfermedad Cachexia (CCaV).

Otras enfermedades de los cítricos se han asociado a los viroides tales como el Gum-Pocket, Gummy Bark y el Yellow Corky Vein, pero aún no se ha demostrado fehacientemente dicha hipótesis. Seguidamente se presenta una descripción detallada de las mismas.

Descripción de las enfermedades exocortis y cachexia

Exocortis:

La exocortis se conoce desde la primera mitad del siglo XX; esta enfermedad la describieron por vez primera Fawcett y Klotz en 1948 provocando síntomas de descortezamiento en plantas injertadas sobre patrón Poncirus trifoliata (L) Raf. en California. En un inicio se consideró una anomalía de orden fisiológico, genético o viral. Un año después se informó su presencia en Australia también sobre patrón P. trifoliata donde se le llamó “Stunting” y “Scaly butt”.

Más tarde se encontró en Brasil en árboles injertados sobre el patrón lima `Rangpur´ (Citrus limonia L.); en 1951 se detectó en Argentina y a partir de entonces se conoce en la mayoría de los países citricultores del mundo (Tabla 2).

Se caracteriza por provocar enanismo, descortezamiento del patrón, rajadura en la corteza del tallo y manchas amarillentas en los brotes jóvenes de algunos patrones y variedades que pueden observarse a partir de los tres a cuatro años. La enfermedad rara vez tiene efecto letal, pero puede provocar reducciones de las cosechas hasta del 60% en dependencia del aislado presente, la susceptibilidad de la combinación patrón / variedad, las condiciones climáticas y la edad de la planta en el momento de la infección.

Tabla 2: distribución geográfica de las principales enfermedades virales y similares de los cítricos.

PAÍSES	CCaV	CG-BP	CR	EX	HLB	IM	IV-CL	PS-A	ST	CTV	VE-WG
Argelia	+	+	+	+		+	+	+	+
Argentina	+	+	+	+				+		+	+
Austria	+	+		+			+	+		+
Brasil	+	+	+	+				+		+
Cuba	+	+		+				+		+
Chile	+	+		+				+		+
China					+					+
Chipre	+	+		+		+		+	+
Egipto	+	+	+	+				+	+
España	+	+	+	+		+	+	+	+	+	+
EE.UU	+	+		+			+	+	+	+	+
Francia	+	+	+	+		+	+	+	+	+
Grecia	+	+	+	+		+	+	+
India	+			+	+		+	+		+	+
Israel	+	+	+	+		+		+	+	+
Italia	+	+	+	+		+	+	+	+
Japón			+	+			+		+	+
México	+			+				+	+	+
Marruecos	+	+	+	+		+	+	+	+
Perú	+	+		+				+	+	+	+
Sudáfrica	+			+	+	+		+		+	+
Turquía	+	+	+	+		+		+	+	+
Uruguay	+			+				+		+
Venezuela	+			+		+		+		+

Leyenda

• CCaV: Cachexia
• CG-BP: Concavidad Gomosa- Bolsa Ciega
• CR: Cristacortis
• EX: Exocortis; HLB: HuangLongBing (Greening)
• IM: Impietratura;
• IV-CL: Infectious Variegation-Crinkly Leaf
• PS-A: Psorosis-A
• ST: Stubborn; CTV: Tristeza
• VE-WG: Vein Enation-Woody Gall

Los efectos son más drásticos en plantas infectadas en condiciones de vivero o si se injertan yemas contaminadas sobre patrones sensibles, que cuando la contaminación tiene lugar en árboles ya establecidos en campo, esto se debe a que la enfermedad afecta el crecimiento posterior de las plantas. Existe el criterio generalizado de que no se afecta la calidad de los frutos en los árboles infectados.

Puede infectar no sólo a los cítricos sino también a otros grupos de plantas (herbáceas) pero se considera patogénica sólo en cítricos; las especies más sensibles son Poncirus trifoliata, los citranges (P. trifoliata x Citrus sinensis L. Osb), cidro `Etrog´ (Citrus medica L.), limas dulces (Citrus limettioides Tan), mandarinas-limas (Citrus limonia L.) y el limero ‘Persa´ (Citrus latifolia Tan.).

Se comportan como tolerantes los naranjos dulces (Citrus sinensis L. Osb.), naranjo agrio (Citrus aurantium L. ), limón rugoso (Citrus jambhiri Lush), mandarino `Cleopatra´ (Citrus reshni Hort. ex Tan.), pomelos (Citrus paradisi Macf.), Citrus macrophylla, Citrus volkameriana y otros Tabla 3).

Tabla 3: Comportamiento de patrones y variedades ante las enfermedades exocortis y cachexia

PATRONES Y VARIEDADES (Nombre científico)	EXOCORTIS	CACHEXIA
Naranjo agrio (Citrus aurantium L.)	T	T
Mandarino `Cleopatra´ (Citrus reshni Hort. ex Tan)	T	S
Poncirus trifoliata Raf.	S	T
Citranges (P. trifoliata x C. sinensis)	S	T
Citrus macrophylla West.	T	S
Citrus volkameriana Pasq.	T	T
Limón rugoso (Citrus jambhiri Lush)	T	T
Lima dulce de Palestina (Citrus limettioides Tan)	S	S
Lima `Rangpur´ (Citrus limonia L.)	S	S
Naranjos dulces (Citrus sinensis L. Osb)	T	T
Mandarinos (Citrus reticulata Blanco)	T	S
Pomelos (Citrus paradisi Macf.)	T	T
Limoneros (Citrus limon Burm)	T	T
Lima `Persa´ (Citrus latifolia Tan)	S	T
Cidro (Citrus medica L.)	S	T
Clementinos (Citrus clementina Hort. ex Tan)	T	S
Tangelos (Citrus sinensis x Citrus paradisi)	T	S
Kunquat (Fortunella sp.)	T	S
Lima mexicana (Citrus aurantifolia)	T	T

Leyenda

• T: Tolerante (se infecta con el patógeno, pero no manifiesta síntomas).
• S: Susceptible o Sensible (se infecta con el patógeno y expresa síntomas).

Es necesario insistir que dada la característica que tiene el cultivo de los cítricos de estar formado por una combinación patrón/ injerto, cuando al menos uno de ellos es sensible ante una virosis, la planta manifestará los efectos mediante la expresión de síntomas característicos una vez infectada por el patógeno.

La amplia distribución de la exocortis se debe al uso y movimiento indiscriminado de yemas propagativas infectadas, es decir a la injertación con yemas provenientes de árboles portadores del patógeno; además se transmite con facilidad a través de las herramientas de cortes, con una eficiencia que varía en dependencia de las características de la planta hospedera, así por ejemplo el cidro, Poncirus, citranges y limoneros son los mejores receptores (80 - 100 %), mientras el tangelo `Orlando´, pomelo `Duncan´ y limón rugoso son los peores en este sentido (0 - 10 %).

En condiciones experimentales se ha logrado transmisión usando plantas fanerógamas parásitas como Cuscuta subinclusa y otras; no existen evidencias de transmisión por semillas o por insectos vectores.
El control de la enfermedad se logra con el empleo de material propagativo proveniente de plantas certificadas, además de la desinfección de las herramientas de corte y poda con solución de hipoclorito de sodio al 2%; esta medida debe cumplirse en todas las etapas del cultivo, así como en los bancos de yemas y semillas, vivero multiplicador, propagador y bloque protegido ya que en cualquiera de estos lugares puede adquirir la infección y comenzar la cadena de transmisión.

Las plantas que se detecten infectadas, deberán eliminarse en dependencia del lugar en que se encuentren y los peligros que represente para el resto de las plantaciones y para el Sistema de Certificación implantado en cada lugar.

Cachexia

En el año 1928 se informó una enfermedad que afectaba al patrón lima dulce (Citrus limettioides Tan.) en Palestina y en 1934 se le dió el nombre de xyloporosis, atendiendo a la presencia de poros o agujeros en el xilema de las plantas infectadas. Por otra parte, en 1950 en Florida se describió una enfermedad similar afectando el tangelo `Orlando´ (Citrus reticulata Blanco x Citrus paradisi Macf.) la cual se denominó cachexia. Ambos desórdenes fueron considerados por muchos años como provocados por virus, hasta que en 1986 se demostró que era causado por viroides (CVd-IIb y CVd-IIc) y se propuso denominarle viroide de la cachexia de los Cítricos (CCaV), aunque en algunos lugares aún prevalece el nombre de xyloporosis.

Se encuentra diseminada en la mayoría de los países citricultores (Tabla 2); provoca daños severos en patrones y variedades sensibles, pudiendo llegar a provocar no sólo pérdidas por disminución de la producción, sino también la muerte prematura de los árboles.

El síntoma más característico es la aparición de agujeros en el xilema “pitting” y crestas en la cara cambial de la corteza con impregnación de goma de color pardo oscuro o amarillento. Acompañan el cuadro sintomático una considerable reducción del crecimiento del árbol, follaje clorótico, hojas pequeñas, defoliación y frutos de menor tamaño. Estas manifestaciones pueden observarse bajo condiciones de campo a partir del tercer año de plantado, pero pueden aparecer mucho tiempo después en dependencia de la susceptibilidad de la planta, severidad de la enfermedad y condiciones climáticas del lugar.

Las variedades susceptibles a la cachexia son los mandarinos (Citrus reticulata Blanco), clementinos (Citrus clementina Hort. ex Tan.), varios tangelos (C. reticulata Blanco x C. paradisi Macf.), el Citrus macrophylla West., Fortunella sp. y el limero dulce de Palestina (Citrus limettioides Tan.). Se comportan como tolerantes los naranjos dulces Citrus sinensis L. Osb.), naranjo agrio (Citrus aurantium L. ), limón rugoso (Citrus jambhiri Lush), pomelos (Citrus paradisi Macf.), Citrus volkameriana, limoneros (Citrus limon Burm) y otros (Tabla 4).

En investigaciones realizadas en Cuba se ha probado que cachexia tiene efecto letal en tangelo `Orlando´ sobre naranjo agrio y en limero `Persa SRA-58´ injertado sobre patrón Citrus macrophylla West. del cuarto al quinto año de inoculado. A diferencia de lo observado en la mayoría de otros países citricultores, bajo las condiciones de Cuba el patrón mandarino `Cleopatra´ (Citrus reshni Hort. ex Tan.) y una forma de Citrus aurantium L. se comportan como susceptibles ante esta enfermedad, lo cual indica la conveniencia de realizar estudios locales acerca del comportamiento de patrones y variedades ante las fuentes autóctonas de estos patógenos.

Se transmite principalmente por medio de injertos, al tomar yemas procedentes de árboles contaminados; en Cuba se demostró bajo condiciones experimentales la efectividad en la transmisión a través de las herramientas de corte contaminadas en diferentes especies cítricas, así como la no adquisición de la enfermedad por esta vía en otras (Tabla 4). No existen evidencias de transmisión por semillas o por insectos vectores.

Para el control de la enfermedad, al igual que para exocortis, se recomienda la utilización de material de origen Certificado y la desinfección de las herramientas de corte con solución de hipoclorito de sodio al 2 % al pasar de un árbol o muestra a otro.

Tabla 4: Efectividad en la transmisión mecánica de cachexia.

RECEPTORAS DE CACHEXIA POR TRANSMISIÓN MECÁNICA (NOMBRE CIENTÍFICO)	EFECTIVIDAD (%)
Citrange `Troyer´ (Poncirus trifoliata x Citrus sinensis)	100,0
Mandarino `Parson’s Special´ (Citrus reticulata Blanco)	80,0
Citrus macrophylla West.	66,7
Citrus volkameriana Pasq.	66,7
`Clemelin 11-20´ (C. clementina Hort. ex Tan x C. sinensis L. Osb)	66,7
Cidro `Etrog Arizona 861-S1´ (Citrus medica L.)	40,0
Naranjo agrio de hojas finas (Citrus aurantium L.)	20,0
Mandarino `Cleopatra´ (Citrus reshni Hort. ex Tan)	20,0
NO RECEPTORAS DE CACHEXIA POR TRANSMISIÓN MECÁNICA (NOMBRE CIENTÍFICO)
Limón rugoso (Citrus jambhiri Lush)
Naranjo `Agrio-1´ (Citrus aurantium L.)
Clementino (Citrus clementina Hort. ex Tan)
Limero `Persa SRA-58´ (Citrus latifolia Tan)
Limonero `Frost Eureka´ (Citrus limon Burm)
Pomelo `Frost Marsh´ (Citrus paradisi Macf.)
Naranjo `Olinda Valencia´ (Citrus sinensis L. Osb.)
Mandarino `Frost Dancy´ (Citrus reticulata Blanco)
Tangelo `Orlando´ ( C. reticulata Blanco x Citrus sinensis L. Osb)

Fuente

• Bernard, A. de, Juana Ma. Pérez y C.B. Moya. 1977. Varieda¬des de cítricos portadoras del viroide de la exocortis en nuestro país. V Reunión Nac. Invest. Cítricos y Otros Frutales. 2: 181-186.
  
• Carrero, J. Ma. 1981. Virosis y enfermedades afines de los cítricos. 2da Edición Musigraf. Arabí, Madrid, 411 pp.
  
• Durán-Vila, Nuria. 1989 a. Los viroides como agentes fitopatógenos. Phytoma. España 5: 15-21.
  
• Durán-Vila, Nuria. 1989b. Enfermedades producidas por viroides: la exocortis de los cítricos. Phytoma, España, No. 7, p. 19-25.
  
• Durán-Vila, Nuria. 1989c. Enfermedades de los cítricos producidas por viroides: La Exocortis y la Cachexia-Xyloporosis. Fruticultura Profesional 25: 57-64.
• Durán-Vila, Nuria. 1997. La problemática de los viroides (exocortis y xiloporosis) en las nuevas plantaciones de cítricos. Levante Agrícola, Año XXVI (341): 330-338.